阿爾及利亞東北部希臘陸龜的食物選擇

陸龜的食物議題，
向來是個歷久不衰的話題，
陸龜飼主莫不絞盡心思幫心愛的寵物張羅各種食物，
就是希望陸龜能夠獲得最好的營養和照顧。
其實陸龜在野外的食材也是學界很感興趣的，
近來相關的研究也陸續發表，
讓我們逐一的揭開陸龜進食行為的神祕面紗。

野外陸龜的食材研究，
其實分成了兩大方式：
一者為實際去觀察陸龜吃下了些什麼東西，
這種研究方法最大的優點是看到陸龜所吃的真實食物，
但缺點是觀察者或研究人員不太可能整天或長期都盯著陸龜看，
何況觀察者本身就是個誤差的根源，
也就是陸龜真正吃下的東西或份量很容易被人遺漏，
況且有人在一旁也容易干擾到陸龜的日常生活。

因此這樣的食材研究成果，
充其量者能表明陸龜曾經被人瞧見吃下了哪些東西，
無法做出定量的分析，
有些被陸龜吃下的食物也可能沒被觀察者所記錄到。
例如我們先前探討過的野生輻射龜的食材研究和坦桑尼亞北部豹龜的食物研究兩篇文章，
都只能證實陸龜曾經吃下了哪些東西，
可是無法真正的確認所吃食物的比例，
也無法確認陸龜真的就沒過吃其他的食物。

那麼另一種研究方式呢？
就是直接拿陸龜的糞便來做分析和研究。
糞便來自陸龜的腸胃道，
所有吃下肚的食物就不會被人遺漏了，
況且陸龜從吃下食物到解大便需要幾天的時間，
對於很多食物所佔的比例也會比較客觀。
不過糞便研究的缺點還是有的，
有些容易消化吸收的食材，
例如動物性食物或纖維質含量低的植物部份，
在糞便中出現的比例可能就會被人低估了。
此外有些食物在經過消化道後遭到嚴重的破壞，
也未必能由糞便的檢體便認得出。

北非的希臘陸龜在人工環境下飼養不易，牠們在野外到底吃些什麼呢？又是怎麼在艱困環境下過活的呢？

我們這次要探討的野生陸龜食物研究，
就是屬於以糞便做分析的這一類型。
這是阿爾及利亞的學者 Rouag 等人於 2008 年所發表的研究，
內容是針對阿爾及利亞東北部的希臘陸龜（歐洲陸龜）（Testudo graeca）族群，
進行了以糞便來回推陸龜所吃下的食物種類和比例，
並且進一步的分析公龜、母龜和幼龜三者之間，
是否存在者食物選擇上的差異。

這篇研究是在阿爾及利亞東北部的一個國家公園內進行的，
研究人員於 2007 年四月調查了 30 公頃的面積內，
總共有 31 種雙子葉植物、7 種單子葉植物和 2 種裸子植物，
記錄了每一種植物所佔的比例並做出數量的歸類。
然後研究人員在這片範圍內，
總共分析了 20 隻公龜、16 隻母龜和 8 隻幼龜的糞便碎塊，
糞便碎塊的數量分別佔了 1700、1516 和 1206 個，
也就是總共有 4422 個糞便碎塊被人找到並進行分析。

從希臘陸龜的糞便碎塊研究發現，
陸龜總共吃了13 種雙子葉植物和 3 種單子葉植物。
雙子葉植物（或稱野菜、寬葉草）的莖和葉平均佔了超過 51%，
雙子葉植物的花朵和種子則平均佔了約 7.8%，
單子葉植物（或稱野草、青牧草）的莖和葉平均佔了 29.4%，
另外無脊椎動物的成分則佔了平均 3.2%。
在糞便分析當中，
有 6.59 至 9.95% 的植物性食材是難以辨認的，
被作者歸類至不詳的範疇。

單子葉植物中的百慕達草（Cynodon dactylon）和鼠大麥（Hordeum murinum），
是整個研究範圍內分布數量最多的植物，
希臘陸龜也吃下了相當多份量。
雙子葉植物中的三葉草（Trifolium sp.）之分佈數量也不少，
占了希臘陸龜所有食材份量的第一名。
反觀書帶草（Carex remota）的分布數量並不多，
但公龜和母龜卻吃下了較高的比例，
而幼龜卻完全不吃書帶草，
可見得希臘陸龜對於食物還是有選擇性的。

值得注意的是，
琉璃繁縷（Anagallis arvensis）這種有毒植物是草食性哺乳動物會避免食用的，
卻占了希臘陸龜食材分量的 3.7 至 7.3%。
阿爾及利亞的研究學者認為，
這和琉璃繁縷內的驅蟲藥效成分有關，
也就是說陸龜藉由吃這種植物來協助自行驅蟲，
畢竟野生陸龜的寄生蟲感染率可達 100%。
這樣的發現也再度地告訴陸龜飼主們：
不要任意將對哺乳動物有毒的植物套用至陸龜身上！

阿爾及利亞東北部之希臘陸龜的食物偏好表。幼龜完全不吃書帶草，且對於無脊椎動物的攝食比例最高。

阿爾及利亞的學者分析指出，
這樣的比例在公龜、母龜和幼龜三者之間，
不論吃下食物的種類和數量，
並沒有差異性存在，
不論是單子葉植物、雙子葉植物和無脊椎動物的比例。
作者發現三種希臘陸龜族群間，
對於種子和無脊椎動物的攝食比例雖已有差異（P<0.05），
但運用不同的統計方式則認為不具顯著的意義。

這就令我感到好奇了，
幼龜完全不吃高纖的書帶草，
這在統計上能算是沒有顯著的差異嗎？
或許是接受研究的幼龜數量太少了，
也就是樣本母數不夠多，
因此我們必須更謹慎地看待這些數據。

另外作者認為希臘陸龜攝取無脊追動物的平均比例為 3.2%，
如果我們仔細查看其實能夠發現，
幼龜糞便內的動物性食物比例高達 7.21%，
而公龜糞便內動物性食物則只有 0.36%。
根據阿爾及利亞學者的解讀，
這是因為幼龜需要更多的蛋白質來成長，
況且動物性物質有助於提供營養之外，
也能協助其他特定營養的同化作用。

我們尤其要注意的是，
這篇研究是針對糞便進行分析，
來回推各種食材所佔的比例。
正如我們在前面所提到的，
易於消化吸收的食物，
例如動物性物質和纖維質含量低的花朵等等，
很有可能在糞便出現的比例會偏低，
而發生了低估實際進食量的情形。
換句話說，
先前提到了雙子葉植物的花朵和種子則平均佔了約 7.8%，
而無脊椎動物的成分則佔了平均 3.2%，
似乎有必須往上修正實際的攝取量才對。

其實幼龜愛吃肉而成龜改吃素的現象，
在巴西龜（紅耳龜）是最為人所知的現象。
而德國的 Hans-J. Bidmon 在 2002 年時也曾針對印度星龜（Geochelone elegans）指出，
幼小的公龜特別喜歡追獵粉蝨或蠟蟲的幼蟲，
而成年的公龜則不再有追獵的習性。
很恰巧的是，
阿爾及利亞的這篇研究也發現，
希臘陸龜的幼龜攝取無脊椎動物的比例較成龜高出不少。

德國獸醫學博士 Markus Bauer 的博士研究論文「烏龜腸胃道比較型態學之研究（Untersuchungen zur vergleichenden Morphologie des Gastrointestinaltraktes der Schildkröten）」，提供了許多烏龜腸道解剖和組織學的寶貴資料。

如果對照德國獸醫學博士 Markus Bauer 醫師的研究論文，
包含了餅乾龜、蛛網龜屬、陸龜屬（Testudo）、四趾陸龜、穴龜屬、沙龜屬（Psammobates）和凹甲龜屬（Manouria），
其腸胃道構造傾向選擇性的吃容易消化、構造較不複雜且能量高的植物如多肉植物等等，
此外這一類陸龜雖然主要是草食性的，
但其小腸具有消化能力且提供了無法忽視的能量來源。
況且根據「烏龜腸胃道比較型態學之研究」一書，
希臘陸龜的中腸和後腸比為 61.7:38.3，
並不是真正屬於後腸發酵很發達的動物。
那麼我們對於在阿爾及利亞發現希臘陸龜會吃肉一事，
就不會感到意外了。

此外德國 Hans-J. Bidmon 在 2009 年也指出，
陸龜的後腸比例並不會隨著年齡而產生重大的改變。
也就是說幼龜的後腸容積很有限，
其發酵作用所能提供的營養是無法與成龜相提並論的，
因此幼龜無法有效的從高纖食材上獲取足夠的營養。
這就像我們在沙漠陸龜餵食高纖維低蛋白的研究一文中所探討的，
幼龜專吃高纖維低蛋白的食物反而成長更糟糕！
我們再對照阿爾及利亞的這篇研究，
也的確發現野生希臘陸龜的幼龜，
攝取高纖維單子葉植物的比例較成龜為低，
且攝取高蛋白無脊椎動物的比例則較成龜為高，
這間接呼應了 Bidmon 的說法，
也就是幼龜只依賴後腸發酵來獲取能量是不夠的！

相較於西班牙南部之希臘陸龜有 88 種的植物可以選擇，
阿爾及利亞東北部的希臘陸龜只有 40 種植物可以選擇，
而且其中只有 40% 的植物存在於希臘陸龜的糞便碎片中。
相形之下北非的希臘陸龜的生存比南歐的希臘陸龜艱困多了，
要能夠有效運用原棲地的現有資源，
陸龜才能獲得足夠的營養生存下去。
或許在植被豐富的產地或在人工飼養環境下，
陸龜能夠不從動物性食物攝取營養且健康成長。

就如美國 Jerry D. Fife 在 2007 年出版的星龜一書中所言， 
雖然星龜在野外可以吃到腐肉和其他的動物性物質，
在人工飼養下如果提供了各種各樣的食物，
就不需要餵食動物性的物質。
無論如何，
專家所談的「不需要」吃肉與許多陸龜飼主所堅持的「禁止」餵肉，
是全然不同的觀念和理解。

許多研究發現，野生陸龜如豹龜、輻射龜和希臘陸龜，都會吃百慕達草這種單子葉植物。

參考文獻：
Rouag, R. et al. (2008): Food choice of an Algerian population of the spur‐thighed tortoise, Testudo graeca. African Journal of Herpetology 57(2):103-113.